С 2002 по 2004 год Рауф Арашуков работал на разных должностях в ООО «Ставропольрегионгаз», в 2004—2008 годах состоял в городской думе Ставрополя, куда был избран как самовыдвиженец. В 2007 году окончил Ставропольский государственный университет по специальности «юрист». 2 апреля 2008 года указом президента Карачаево-Черкессии Мустафы Батдыева назначен республиканским министром труда и социального развития, вследствие чего досрочно сложил депутатские полномочия. В октябре-ноябре 2008 года занимал должность помощника президента Бориса Эбзеева.
В 2008—2009 годах исполнял обязанности главы Хабезского муниципального района, а 1 марта 2009 года избран главой с результатом 98,50 % (баллотировался от регионального отделения партии «Единая Россия»). В октябре 2010 года при поддержке «Единой России» избран депутатом Народного собрания Карачаево-Черкесской Республики четвёртого созыва, но 7 апреля 2011 года сложил полномочия досрочно.
В 2010—2011 годах — первый заместитель директора филиала ООО «Газпром межрегионгаз Пятигорск» в Карачаево-Черкесии. В марте 2011 года назначен первым заместителем председателя правительства Карачаево-Черкесской Республики Индриса Кябишева. Одновременно в октябре того же года возглавил Федеральное казённое учреждение «Управление федеральных автомобильных дорог на территории КЧР Федерального дорожного агентства».
В 2014 году — вновь и. о. главы администрации Хабезского муниципального района. В феврале 2015 года стал главой администрации решением районного совета, сложил полномочия 4 августа 2015 года. 13 сентября 2015 года в ходе дополнительных выборов избран в районный Совет третьего созыва по одномандатному избирательному округу № 6.
18 сентября 2016 года наделён полномочиями члена Совета Федерации — представителя исполнительного органа власти Карачаево-Черкессии. Вошёл в состав Комитета Совета Федерации по экономической политике.
Арашуков в 31 год стал самым молодым членом Совета Федерации.
Осенью 2017 года в прессе появились сообщения о наличии у Арашукова вида на жительство в Объединённых Арабских Эмиратах, что запрещено членам верхней палаты парламента. Однако, проведённая Советом Федерации проверка эту информацию не подтвердила. При этом в 2018 году в Арабских Эмиратах на Арашукова было возбуждено уголовное дело по подозрению в фальсификации документов — по мнению прокуратуры ОАЭ, он исправил дату окончания действия своего вида на жительство с февраля 2017 на август 2016 года.
Уголовное преследование
5 сентября 2018 года родственники убитых — лидера черкесского молодёжного движения Аслана Жукова и советника главы Карачаево-Черкесии Фраля Шебзухова — пикетировали здание Управления Генпрокуратуры по Северо-Кавказскому федеральному округу в Пятигорске, требуя доведения расследования до конца и наказания всех виновных. В частности, они ссылались на показания задержанных участников указанных преступлений, называвших заказчиком Рауфа Арашукова. Эти обвинения поддержал председатель Совета старейшин черкесского народа Абу Банов и делегаты состоявшегося в эти же дни в Черкесске съезда черкесского народа.
30 января 2019 года Арашуков лишён неприкосновенности по ходатайству Генеральной прокуратуры России и задержан правоохранительными органами в здании Совета Федерации. По сообщению Следственного комитета России установлена его причастность к совершению особо тяжких преступлений.
Как заявила в телевизионном выступлении председатель Совета Федерации В. И. Матвиенко, Арашуков остаётся членом верхней палаты парламента, поскольку по закону его можно лишить этой должности только по его личному заявлению или по решению суда о его виновности в совершении преступления. К тому же, Генпрокуратура направила в СФ представление о лишении Арашукова неприкосновенности только утром 30 января. По словам Матвиенко, Арашуков отказался от предоставленного ему права выступить на заседании Совфеда с объяснениями и возражениями, пытался выйти из зала заседаний, пока прокурор зачитывал представление о лишении его неприкосновенности, но по её требованию вернулся на место. После лишения неприкосновенности был прямо в зале заседаний задержан четырьмя силовиками в штатском. В тот же день Арашукову предъявлены обвинения по трём статьям Уголовного кодекса РФ.
В ходе следственных действий после задержания Арашуков заявил, что не владеет в достаточной мере русским языком и потребовал себе переводчика.
