С 1970 по 1985 режиссёр МДТ «Современник».
Параллельно с работой в «Современнике» Фокин ставил спектакли в других московских театрах: «Вечера на хуторе близ Диканьки» по Гоголю (ЦДТ, 1976), «С весной я вернусь к тебе» А. Н. Казанцева (студия О. П. Табакова, 1978), «Лица» М. А. Мишина (театр «Сатирикон», 1983).
С 1985 по 1991 Фокин возглавлял Московский драматический театр имени М. Н. Ермоловой.
С 1991 Фокин — художественный руководитель и генеральный директор Творческого Центра имени Вс. Э. Мейерхольда.
С 2003 года — художественный руководитель Александринского театра в Санкт-Петербурге.
Фокин много работает за рубежом, ставил спектакли в Польше, Венгрии, Германии, Швейцарии, Финляндии, США.
Бывшая жена — приёмная дочь З. Е. Гердта Екатерина (в настоящее время она замужем за Д. Е. Евстигнеевым), сын Орест (род. 1978), сын Кирилл (род. 1995), внучки Татьяна (род. 2003) и Мария (род. 2005).