Дуня Смирнова родилась 29 июня 1969 года в Москве в семье актрисы Натальи Рудной и режиссёра Андрея Смирнова. Внучка писателя Сергея Смирнова.
Интересуясь кинематографом и публицистикой, Авдотья хотела поступить на сценарный факультет Всесоюзного государственного института кинематографии. Однако отец категорически возражал. Она поступила на филологический факультет МГУ, а затем перешла на отделение театроведения ГИТИСа, но не закончила высшее образование.
С 1987 по 1988 год Авдотья работала редактором в творческом объединении Сергея Соловьёва «Круг» на киностудии «Мосфильм». Выступала с андеграундной музыкальной группой «Тупые». Сотрудничала с самиздатовским журналом «Урлайт».
В 1989 году переехала в Санкт-Петербург. Была арт-менеджером культурного общества «А-Я», организовывала выставки современного изобразительного искусства, составляла коллекцию живописи банка «Петровский».
С 1995 по 1996 год являлась директором Питерского отделения ИД «Коммерсантъ», позднее - выпускающим редактором. С 1997 по 1998 годы работала обозревателем в журнале «Столица». В разные годы публиковалась в журналах «Афиша», «Сеанс», «Vogue», в газетах «Русский телеграф», «Московские новости» и других. В 2007 году вышел сборник «С мороза», который включает статьи и книжные рецензии, опубликованные в этих газетах и журналах с 1997 по 2003 год.
В 2012 года Авдотья Смирнова стала учредителем Фонда «Выход», занимающегося содействием решению проблем аутизма в России.